Первым с ходатайством о строительстве нового храма в Петергофе в 1892 году обратился заведующий придворным духовенством протопресвитер Иоанн Янышев. Ходатайство было вызвано тем, что, несмотря на большое количество церквей, в городе не было храма, способного вместить большое количество прихожан — рядовых жителей.
В 1894 год начаты подготовки к строительству храма: вырыт котлован, устроены временные сараи и дом чертежника.
Закладка храма протопресвитером придворного духовенства Иоанном Янышевым состоялась 25 июля (6 августа) 1895 года. Работами руководил архитектор Василий Косяков. Строительство собора велось на средства министерства императорского двора. За четыре года было возведено само здание, затем три года шли штукатурные работы, работы по отоплению и вентиляции. Последние два года производилась роспись храма, устройство иконостаса. Вокруг храма был разбит сквер. Тогда же были построены здания церковно-приходской школы, котельной и электростанции.
Освящён собор был 12 (25) июня1905 года тем же протопресвитером Иоанном Янышевым в присутствии императорской семьи. Боковые приделы во имя святого Александра Невского и преподобной Ксении были торжественно освящены в один день — 28 августа (10 сентября) 1905 года. Придел святого Александра Невского был освящён пресвитером собора Зимнего дворца протоиереем Николаем Кедринским, а придел преподобной Ксении был освящён сакелларием собора Зимнего дворца протоиереем Петром Благовещенским.
Храм был причислен к придворному ведомству. К собору была приписана находившаяся на Торговой площади каменная часовня преподобного Иосифа Песнописца, построенная в 1868 году (архитектор Николай Бенуа), разрушенная в 1957 году.
После революции стал приходским собором. В 1922—1937 годах в нём находилась кафедра епископа Петергофского Николая (Ярушевича).
В 1938 году собор был закрыт. Предполагалось взорвать храм. В 1941 году была содрана облицовка глав.
Как и многие другие памятники Петергофа, здание сильно пострадало во время войны. Северная часть собора была разрушена в связи с тем, что в храме находился немецкий корректировщик, следивший за передвижением советских кораблей. Его пытались сбивать.
После войны здание храма использовался под склад тары.
В 1972 году собор был взят на учёт, а в 1974 году — под охрану государства как памятник истории и культуры.
В том же году были установлены строительные леса для проектных работ, которые выполнялись архитектором-реставратором Е. П. Севастьяновым. К 1980 году были установлены купола, а к 1987 году были завершены все работы по реставрации фасадов, которые проводило Ленинградское объединение «Реставратор». Предполагалось устроить в храме музей или концертный зал.
В 1989 году петергофская община добилась возвращения храма церкви. С 1990 года шёл ремонт собора, было произведено осушение подвалов, восстановление водоснабжения, электричества, очищен церковный двор. В соборе была открыта церковно-приходская школа и благотворительный центр при храме. В интерьерах собора старые росписи были законсервированы до времени их возможной реставрации, собор был расписан заново. По старым фотографиям был восстановлен иконостас.